Biomics

Обыкновенная злаковая тля Schizaphis graminum наносит значительный ущерб посевам пшеницы, поэтому повышение устойчивости растений к тлям является одной из первостепенных задач. Показано, что заселение тлями запускает в растениях как жасмонат/этилен-, так и салицилат- зависимые защитные ответы. Этилен вырабатывается при нападении насекомых, и предполагается, что он играет важную роль в индуцированной резистентности к вредителям, но до конца механизм действия этилена не раскрыт. В данной работе была выявлена роль этилена в индукции гормональных сигнальных путей у растений пшеницы при развитии устойчивости к обыкновенной злаковой тле S. graminum с помощью обработки растений ингибитором рецепции этилена 1-МЦП (1-метилциклопропеном) или предшественником этилена (этефоном – ЭТ). Анализ транскрипционной активности генов гормональных сигнальных путей этилена, салициловой кислоты (СК), жасмоновой кислоты (ЖК), цитокининов (ЦК) и абсцизовой кислоты (АБК) показал, что обработка растений ЭТ активировала гены СК-, ЖК-, АБК- и этилен-сигнальных путей (TaEIN3, TaERF1, TaWRKY53b, TaPR3, TaPR1, TaWRKY13, TaPR6, TaABI5, TaABAI и TaNCED). Исследование эндогенного уровня фитогормонов методом иммуноферментного анализа показало, что обработка растений ЭТ индуцировала накопление АБК и индолилуксусной кислоты (ИУК), но не содержание ЦК после заселения растений тлями. Таким образом, было доказано положительное влияние этилена на устойчивость растений пшеницы к обыкновенной злаковой тле посредством синергического эффекта этилена с СК и ЖК и позитивного или негативного регулирования активности компонентов этих сигнальных путей фитогормонами ЦК, АБК и ИУК.

Schizaphis graminum, Triticum aestivum, гормональные сигнальные пути, этилен, цитокинины, ауксины, абсцизовая кислота, жасмоновая кислота, салициловая кислота

1. Веселова С.В., Бурханова Г.Ф., Нужная Т.В., Максимов И.В. Роль этилена и цитокининов в развитии защитных реакций в растениях Triticum aestivum, инфицированных Septoria nodorum // Физиология растений. Т. 63. № 5. С. 649-660. doi: 10.7868/S0015330316050158
2. Румянцев С.Д., Веселова С.В., Черепанова Е.А., Максимов И.В. Устойчивость различных видов пшеницы к обыкновенной злаковой тле Schizaphis graminum // Известия Уфимского научного центра РАН. 2018. №3. С. 18-24. doi: 10.31040/2222- 8349-2018-5-3-18-24
3. Шишова М.Ф., Танкелюн О.В., Емельянов В.В., Полевой В.В. Рецепция и трансдукция сигналов у растений. – СПб.: Изд-во С.-Петерб. ун-та, 263 с.
4. Adachi H., Nakano T., Miyagawa N., Ishihama N., Yoshioka M., Katou Y., Yaeno T., Shirasu K.,Yoshioka H. WRKY transcription factors phosphorylated by MAPK regulate a plant immune NADPH oxidase in Nicotiana benthamiana // Plant Cell. V. 27. P. 2645-2663. doi: 10.1105/tpc.15.00213
5. Adhikari B., Balaji B., Breeden J.D., Goodwin S.B. Resistance to wheat Mycosphaerella graminicola involves early and late peaks of gene expression // Physiol. Mol. Plant Pathol. 2007. V. 71. P. 56–68. DOI: 10.1016/j.pmpp.2007.10.004
6. Agarwal P., Reddy M.P., Chikara J. WRKY: its structure, evolutionary relationship, DNA-binding selectivity, role in stress tolerance and development of plants // Biol. Rep. 2011. V. 38. No 6. P. 3883–3896. doi: 10.1007/s11033-010-0504-5
7. Ahman I., Kim S.-Y., Zhu L.-H. Plant genes benefitting aphids-potential for exploitation in resistance breeding // Front Plant Sci. 2019. 10. Art. 1452. doi: 10.3389/fpls.2019.01452
8. Argandona V. H., Chaman M., Cardemil L., Munoz O., Zuniga G. E., Corcuera L. J. Ethylene production and peroxidase activity in aphid-infested barley // Chem. Ecol. 2001. V. 27. P. 53–68. doi: 10.1023/a:1005615932694
9. Boter M., Ruíz-Rivero O., Abdeen A., Prat S. Conserved MYC transcription factors play a key role in jasmonate signaling both in tomato and Arabidopsis // Genes Development. 2004. V. 18. P. 1577–1591. doi: 10.1101/gad.297704
10. Chandrasekaran R., Revathi K., Thanigaivel A., Kirubakaran S.A., Senthil-Nathan S. Bacillus subtilis chitinase identified by matrix-assisted laser desorption/ionization time-of flight/time of flight mass spectrometry has insecticidal activity against Spodoptera litura Fab. // Pestic. Biochem. Physiol. 2014. V. 116. P. 1–12. doi: 10.1016/j.pestbp.2014.09.013
11. Chapman K.M., Marchi-Werle L., Hunt T.E., Heng-Moss T.M., Louis J. Abscisic and jasmonic acids contribute to soybean tolerance to the soybean aphid (aphis glycines matsumura) // Sci Rep. V. 8. Art. 15148. DOI: 10.1038/s41598-018-33477-w
12. Chen L., ZhangZ.Y., Liang H.X., Liu H.X., Du L.P.,Xu H., Xin Z. Overexpression of TiERF1 enhances resistance to sharp eyespot in transgenic wheat // Exp. Bot. 2008.   V.   59(15).   P.   4195–4204. doi:10.1093/jxb/ern259
13. Crespo-Herrera L., Singh R.P., Reynolds M.,Huerta-Espino J. Genetics of greenbug resistance in synthetic hexaploid wheat derived germplasm // Frontiers Plant Science. V. 10. Art. 782. doi:10.3389/fpls.2019.00782
14. Diallo A.O., Agharbaoui Z., Badawi M.A., Ali- Benali M.A., Moheb A., Houde M., Sarhan F. Transcriptome analysis of an mvp mutant reveals important changes in global gene expression and a role for methyl jasmonate in vernalization and flowering in wheat // Exp. Bot. 2014. V. 65(9). P. 2271-2286. doi: 10.1093/jxb/eru102
15. Duan X., Wang X., Fu Y., Tang Ch., Li X., Cheng Y., Feng H., Huang L., Kang Z. TaEIL1, a wheat homologue of AtEIN3, acts as a negative regulator in the wheat–stripe rust fungus interaction // Plant Pathol. 2013. V. 14(7). P. 728–739. doi: 10.1111/mpp.12044
16. Erb M., Meldau S., Howe G.A. Role of phytohormones in insect-specific plant reactions // Trends Plant   2012.  V.  17.  P.  250-259.  doi: 10.1016/j.tplants.2012.01.003
17. Gao L.L., Anderson J.P., Klingler J.P., Nair R.M., Edwards O.R., Singh K.B. Involvement of the octadecanoid pathway in bluegreen aphid resistance in Medicago truncatula // MPMI. 2007. 20. P. 82–93. doi: 10.1094/MPMI-20-0082
18. Gimenez M.J., Piston F., Atienza S.G. Identification of suitable reference genes for normalization of qPCR data in comparative transcriptomics analyses in the Triticeae // Planta. 233. P. 163-173.doi: 10.1007/s00425-010-1290-y
19. Giron , Frago E., Glevarec G., Pieterse C.M.J., Dicke M. Cytokinins as key regulators in plant–microbe– insect interactions: connecting plant growth and defence // Functional Ecology. 2013. V. 27. P. 599–609. doi: 10.1111/1365-2435.12042
20. Hai N.N., Chuong N.N., Tu N.H.C., Kisiala A., Hoang L.T., Thao N.P. Role and regulation of cytokinins in plant response to drought stress // Plants. 2020. V. 9. Art. 422. doi: 10.3390/plants9040422
21. Ju L., Jing Y., Shi P., Liu J. Chen J., Yan J., Chu J., Chen K.-M., Sun J. JAZ proteins modulate seed germination through interaction with ABI5 in bread wheat and Arabidopsis // New Phytologist. V. 223. P. 246–260. doi: 10.1111/nph.15757
22. Koch K.G., Chapman K., Louis J., Heng-Moss T., Sarath Plant tolerance: a unique approach to control hemipteran pests // Front. Plant Sci. 2016. V. 7. Art. 1363. doi: 10.3389/fpls.2016.01363
23. Li N., Han X., Feng D., Yuan D., Huang L.J. Signaling crosstalk between salicylic acid and ethylene/jasmonate in plant defense: do we understand what they are whispering? // J. Mol. Sci. 2019. V. 20. Art. 671. doi: 10.3390/ijms20030671
24. Lu , Li J., Ju H., Liu X., Erb M., Wang X., Lou Contrasting effects of ethylene biosynthesis on induced plant resistance against a chewing and a piercing-sucking herbivore in rice // Mol. Plant. 2014. V. 7. P. 1670–1682. doi: 10.1093/mp/ssu085 Luo , Yao X.J., Luo C., Hu X.S., Hu Z.Q.,
25. Zhang G.S., Zhao H.Y. Previous aphid infestation induces different expression profiles of genes associated with hormone-dependent responses in near-isogenic winter wheat lines // J. Econ. Entomol. 2020. V. 113. P. 461– doi: 10.1093/jee/toz222
26. Luo K., Zhao H., Wang X.,Kang Z. Prevalent pest management strategies for grain aphids: opportunities and challenges // Plant Sci. 2022. V. 12. Art. 790919. doi: 10.3389/fpls.2021.790919
27. Morkunas I., Mai V.C., Gabrys B. Phytohormonal signaling in plant responses to aphid feeding // Acta Physiol. 2011. V. 33. P. 2057– 2073.doi: 10.1007/s11738-011-0751-7
28. Mostafa S., Wang Y., Zeng W., Jin B. Plant responses to herbivory, wounding, and infection // J. Mol. Sci. 2022. V. 23. Art. 7031. doi: 10.3390/ijms23137031
29. Mou D.-F., Kundu P., Pingault L., Puri H., Shinde S., Louis J. Monocot crop-aphid interactions: plant resilience and aphid adaptation // Curr Opin Insect Sci. V. 57. 101038. doi: 10.1016/j.cois.2023.101038
30. Naseem M., Dandekar T. The role of auxin– cytokinin antagonism in plant–pathogen interactions // PLoS Pathog. V. 8. Art. e1003026. doi: 10.1371/journal.ppat.1003026
31. Peng Z., Hub Y., Zhang J., Huguet-Tapia J.C., Block K., Park S., Sapkota S., Liu Z., Liu S., White F.F. Xanthomonas translucens commandeers the host rate-limiting step in ABA biosynthesis for disease susceptibility // Proc Natl Acad Sci USA. 2019. V. 116(42). P.20938–20946. DOI: 10.1073/pnas.1911660116
32. Pieterse C.M.J., van der Does D., Zamioudis C., Leon-Reyes A., van Wees S.C.M. Hormonal modulation of plant immunity // Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 2012. V. 28. P. 489–521. doi: 10.1146/annurev-cellbio-092910-154055
33. Rubil , Kalachova T., Hauser T.P., Burketová Specialist aphid feeding causes local activation of salicylic and jasmonic acid signaling in Arabidopsis veins // MPMI. 2022. V. 35. P. 119–124. doi: 10.1094/MPMI- 08-21-0203-SC
34. Shigenaga A., Argueso C. No hormone to rule them all: Interactions of plant hormones during the responses of plants to pathogens // Cell Dev. Biol. 2016. V.56.P.174–189.        doi: 10.1016/j.semcdb.2016.06.005
35. Song J., Jiang L., Jameson P.E. Co-ordinate regulation of cytokinin gene family members during flag leaf and reproductive development in wheat // BMC Plant Biol. V. 12. Art. 78. doi: 10.1186/1471-2229-12-78
36. Su , Yan J., Li W., Wang L., Zhao J., Ma X., Li A., Wang H., Kong L. A member of wheat class III peroxidase gene family, TaPRX-2A, enhanced the tolerance of salt stress // BMC Plant Biology. 2020. V. 20. Art. 392. doi: 10.1186/s12870-020-02602-1
37. Van Eck L., Davidson R.M., Wu S., Zhao B.Y., Botha A.-M., Leach J.E., Lapitan N.L.V. The transcriptional network of WRKY53 in cereals links oxidative responses to biotic and abiotic stress inputs // Integr. Genomics. 2014. V. 14 P. 351–362. doi 10.1007/s10142-014-0374-3
38. van Loon L.C., Rep M., Pieterse C.M.J. Significance of inducible defense-related proteins in infected plants // Phytopathol. 2006. V. 44. P. 135– DOI: 10.1146/annurev.phyto.44.070505.143425
39. Veselov S.U., Kudoyarova G.R., Egutkin N.L., Guili-Zade V.Z., Mustafina A.R., Kof E.M. Modified solvent partitioning scheme providing increased specificity and rapidity of immunoassay for indole 3- acetic acid // Physiol. 1992. V. 86. P. 93–96. doi:10.1111/J.1399-3054.1992.TB01316.X
40. Veselova S.V., Sorokan A.V., Burkhanova G.F., Rumyantsev S.D., Cherepanova E.A., Alekseev V.Y., Sarvarova E.R., Kasimova A.R., Maksimov I.V. By modulating the hormonal balance and ribonuclease activity of tomato plants Bacillus subtilis induces defense response against potato virus X and potato Virus Y // Biomolecules. V. 12. Art. 288. doi: 10.3390/biom12020288
41. Vysotskaya L., Veselov S., Kudoyarova G. Effect on shoot water relations, and cytokinin and abscisic acid levels of inducing expression of a gene coding for isopentenyltransferase in roots of transgenic tobacco plants // J. Exp. Bot. 2010. V. 61. P. 3709–3717.doi: 10.1093/jxb/erq182
42. War A.R., Paulraj M.G., Ahmad T., Buhroo A., Hussain B., Ignacimuthu S., Sharma H.C. Mechanisms of plant defense against insect herbivores // Plant Signal. Behav. 2012. V. 7(10). P. 1306-1320. doi: 10.4161/psb.21663
43. Wu H., Ni Z., Yao Y., Guo G., Sun Q. Cloning and expression profiles of 15 genes encoding WRKY transcription factor in wheat (Triticum aestivem ) // Progress in Natural Science. 2008. V. 18(6). P. 697-705. doi:10.1016/j.pnsc.2007.12.006
44. Xu J., Chen L., Sun H., Wusiman N., Sun W., Li B., Gao , Kong J., Zhang D., Zhang X., Xu H., Yang X. Crosstalk between cytokinin and ethylene signaling pathways regulates leaf abscission in cotton in response to chemical defoliants // J. Exp. Bot. 2019. V. 70. P. 1525– 1538. doi: 10.1093/jxb/erz036
45. Xue G.P.A CELD-fusion method for rapid determination of the DNA-binding sequence specificity of novel plant DNA-binding proteins // Plant J. V. 41. P. 638-649. doi: 10.1111/j.1365-313X.2004.02323.x
46. Zhang , Fu Y., Fan J., Li Q., Francis F., Chen J. Comparative transcriptome and histological analyses of wheat in response to phytotoxic aphid Schizaphis graminum and non-phytotoxic aphid Sitobion avenae feeding // BMC Plant Biology. 2019. V. 19. Art. 547. doi: 10.1186/s12870-019-2148-5
47. Zhao S., Li Y. Current understanding of the interplays between host hormones and plant viral infections // PLoS Pathog. V. 17. Art. e1009242. doi: 10.1371/journal.ppat.1009242
48. Zhu X., Qi L., Liu X., Cai S., Xu H., Huang R., Li J., Wei X., Zhang Z. The wheat ethylene response factor transcription factor pathogen-induced ERF1 mediates host responses to both the necrotrophic pathogen Rhizoctonia cerealis and freezing stresses // Plant 2014. V. 164(3). P. 1499–1514. doi: 10.1104/pp.113.229575