Biomics

Возбудитель септориоза пшеницы патогенный гриб Stagonospora nodorum Berk. является одним из наиболее вредоносных патогенов пшеницы. У возбудителя идентифицированы некротрофные эффекторы (НЭ), обеспечивающие вирулентность штаммов S. nodorum к растению-хозяину, в геноме которых присутствует соответствующий эффектору доминирующий ген восприимчивости. В настоящее время, изучение регуляции экспрессии генов, ответственных за вирулентность, становится все более актуальной задачей. Недавно была установлена роль различных транскрипционных факторов (ТФ) в регуляции экспрессии генов эффекторов у грибных патогенов. Однако появляются новые данные о влиянии гормонов на рост, развитие и вирулентность патогенных грибов. В связи с этим целью наших исследований было изучение влияния цитокининов (ЦК) и абсцизовой кислоты (АБК) на экспрессию генов НЭ SnToxА, SnTox1, SnTox3, и ТФ SnStuA, SnPf2 и SnCon7 у различных изолятов патогена S. nodorum SnB, Sn4VD, Sn9MN-3А и Sn1SP, отличающихся вирулентностью. Наши результаты показали, что интенсивность экспрессии генов НЭ и ТФ была связана с агрессивностью изолята патогена, а экспрессия генов ТФ коррелировала с экспрессией генов НЭ. Наибольшая экспрессия генов НЭ была обнаружена у изолятов SnB и Sn1SP. Добавление в среду культивирования гормонов АБК или ЦК в основном положительно влияло на экспрессию генов НЭ и ТФ. Обработка АБК повышала экспрессию всех трех генов НЭ SnToxA, SnTox3 и SnTox1. Обработка ЦК однозначно положительно влияла только на экспрессию гена SnTox3. Выдвигается предположение о косвенном влиянии гормонов на факторы вирулентности посредством регуляции процессов роста и метаболизма грибов.

Stagonospora nodorum, некротрофные эффекторы, транскрипционные факторы, цитокинины, абсцизовая кислота, развитие грибов, вирулентность.

1. Нужная Т.В., Миннигалиева А.Ф., Веселова С.В., Максимов И.В. Влияние эффектора патогенного гриба Stagonospora nodorum (Berk.) SnTox1 на компоненты про-/антиоксидантной системы // Труды Кубанского государственного            аграрного университета. 2022. Т. 4(97). С. 105-111.
2. Anand G., Gupta R., Marash I., Leibman-Markus M., Bar M. Cytokinin production and sensing in fungi // Microbiological Research. 2022. V. 262. 127103. DOI: https://doi.org/10.1016/j.micres.2022.127103
3. Chanclud E., Morel J.-B. Plant hormones: a fungal point of view // Molecular Plant Pathology. 2016. V. 17(8). P. 1289–1297. DOI: https://doi.org/10.1111/mpp.12393
4. Chen D., Shu D., Wei Z., Luo D, Yang J., Li Z., Tan H. Combined transcriptome and proteome analysis of Bcfrp1 involved in regulating the biosynthesis of abscisic acid and growth in Botrytis cinerea TB-31 // Front. Microbiol. 2023. 13:1085000. DOI: https://doi.org/10.3389/fmicb.2022.1085000
5. Ding Z., Zhang Z., Zhong J., Luo D., Zhou J., Yang J., Xiao L., Shu D., Tan H. Comparative transcriptome analysis between an evolved abscisic acid- overproducing mutant Botrytis cinerea TBC-A and its ancestral strain Botrytis cinerea TBC-6 // Sci. Rep. 2016. V. 6. 37487. DOI: https://doi.org/10.1038/srep37487
6. Downie R.C., Lin M., Corci B., Ficke A., Lillemo M., Oliver R.P., Phan H.T.T., Tan K-C., Cockram J. Septoria nodorum blotch of wheat: Disease management and resistance breeding in the face of shifting disease dynamics and a changing environment // Phytopathology. 2021. V. 111. P. 906-920. DOI: https://doi.org/10.1094/PHYTO-07-20-0280-RVW
7. Faris J.D., Zhang Z., Lu H., Lu Z., Reddy L., Cloutier S., Fellers J.P., Meinhardt S.W., Rasmussen J.B., Xu S.S., Oliver R.P., Simons K.J., Friesen T.L. A unique wheat disease resistance-like gene governs effector- triggered susceptibility to necrotrophic pathogens // Proc. Natl. Acad. Sci. 2010. V. 107. P. 13544–13549. DOI: https://doi.org/10.1073/pnas.1004090107
8. Faris J.D., Zhang Z., Rasmussen J.B., Friesen T.L. Variable expression of the Stagonospora nodorum effector SnToxA among isolates is correlated with levels of disease in wheat // MPMI. 2011. V. 24(12). P. 1419–1426 DOI: https://doi.org/10.1094 /MPMI -04-11-0094
9. Friesen T.L., Stukenbrock E.H., Liu Z.H., Meinhardt S.W., Ling H., Faris J.D., Rasmussen J.B., Solomon P.S., McDonald B.A., Oliver R.P. Emergence of a new disease as a result of interspecific virulence gene transfer // Nat. Genet. 2006. V. 38. P. 953-956. DOI: https://doi.org/10.1038/ng1839
10. Friesen T.L., Zhang Z., Solomon P.S., Oliver R.P., Faris J.D. Characterization of the interaction of a novel Stagonospora nodorum host-selective toxin with a wheat susceptibility gene // Plant Physiol. 2008. V. 146. P. 682–693. DOI: https://doi.org/10.1104/pp.107.108761
11. Haugrud A.R.P., Zhang Z., Richards J., Friesen T.L., Faris J.D. Genetics of vaiable disease expression conferred by inverse gene-for-gene interactions in the wheat-Parastagonospora nodorum Pathosystem // Plant Physiol. 2019. V. 180. P. 420–434. DOI: https://doi.org/10.1104/pp.19.00149
12. Haugrud A.R.P., Zhang Z., Friesen T.L., Faris J.D. Genetics of resistance to septoria nodorum blotch in wheat // Theoretical and Applied Genetics. 2022. V. 135. 3685–3707. DOI: https://doi.org/10.1007/s00122-022-04036-9
13. IpCho S.V.S., Tan K.-C., Koh G., Gummer J., Oliver R.P., Trengove R.D., Solomon P.S. The transcription factor StuA regulates central carbon metabolism, mycotoxin production, and effector gene expression in the wheat pathogen Stagonospora nodorum // Eukaryotic cell. 2010. V. 9(7). P. 1100–1108. DOI: https://doi.org/10.1128/EC.00064-10
14. John E., Singh K.B., Oliver R.P., Tan K.-C. Transcription factor control of virulence in phytopathogenic fungi // Mol Plant Pathol. 2021. V. 22(7). P. 858-881. DOI: https://doi.org/10.1111/mpp.13056
15. John E., Jacques S., Phan H.T.T., Liu L., Pereira D., Croll D., Singh K.B., Oliver R.P., Tan K.-C. Variability in an effector gene promoter of a necrotrophic fungal pathogen dictates epistasis and effector-triggered susceptibility in wheat // PLoS Pathog. 2022. V. 18(1). e1010149. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1010149
16. Jones D.A.B., John E., Rybak K., Phan H.T.T., Singh K.B., Lin S.-Y., Solomon P.S., Oliver R.P., Tan K. A specific fungal transcription factor controls effector gene expression and orchestrates the establishment of the necrotrophic pathogen lifestyle on wheat // Scientific Reports. 2019. V. 9. 15884. DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-019-52444-7
17. Kariyawasam G.K., Richards J.K., Wyatt N.A., Running K., Xu S.S., Liu Z., Borowicz P., Faris J.D., Friesen T.L. The Parastagonospora nodorum necrotrophic effector SnTox5 targets the wheat gene Snn5 and facilitates entry into the leaf mesophyll // New Phytol. 2022. V. 233. P. 409-426. DOI: https://doi.org/10. 1111/ nph. 17602
18. Kazan K., Lyons R. Intervention of phytohormone pathways by pathogen effectors // Plant
    Cell. 2014. V. 26. P. 2285–2309. DOI: https://doi.org/10.1105/tpc.114.125419
19. Lin S.-Y., Chooi Y.-H., Solomon P.S. The global regulator of pathogenesis PnCon7 positively regulates Tox3 effector gene expression through direct interaction in the wheat pathogen Parastagonospora nodorum // Molecular Microbiology. 2018. V. 109(1). P. 78-90. DOI: https://doi.org/10.1111/mmi.13968
20. Liu Z.H., Friesen T.L., Rasmussen J.B., Ali S., Meinhardt S.W., Faris J.D. Quantitative trait loci analysis and mapping of seedling resistance to Stagonospora nodorum leaf blotch in wheat // Phytopathology. 2004. V.  94.  P.  1061-1067. DOI: https://doi.org/10.1094/PHYTO.2004.94.10.1061
21. Liu Z., Zhang Z., Faris J.D, Oliver R.P, Syme R., McDonald M.C., McDonald B.A., Solomon P.S., Lu S., Shelver W.L., Xu S., Friesen T.L. The Cysteine rich necrotrophic effector SnTox1 produced by Stagonospora nodorum triggers susceptibility of wheat lines harboring Snn1 // PLoS Pathog. 2012. V. 8(1). e1002467. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1002467
22. McDonald M.C., Solomon P.S. Just the surface: advances in the discovery and characterization of necrotrophic wheat effectors // Cur Opin Microbiol. 2018. V. 46. P. 14-18. DOI: https://doi.org/10.1016/j.mib.2018.01.019
23. Phan H.T.T., Rybak K., Furuki E., Breen S., Solomon P.S., Oliver R.P., Tan K.-C. Differential effector gene expression underpins epistasis in a plant fungal disease // Plant J. 2016. V. 87. P. 343-354. DOI: https://doi.org/10.1111/tpj.13203
24. Richards J.K., Kariyawasam G.K., Seneviratne S., Wyatt N.A., Xu S.S., Liu Z., Faris J.D., Friesen T.L. A triple threat: the Parastagonospora nodorum SnTox267 effector exploits three distinct host genetic factors to cause disease in wheat // New Phytologist. 2022. V. 233. P. 427–442. DOI: https://doi.org/10.1111/nph.17601    
25. Rybak K., SEE P.T., Phan H.T.T., Syme R.A., Moffat C.S., Oliver R.P., Tan K-C. A functionally conserved Zn2Cys6 binuclear cluster transcription factor class regulates necrotrophic effector gene expression and host-specific virulence of two major Pleosporales fungal pathogens of wheat // Molecular Plant Pathology. 2017. V. 18(3). P. 420–434. DOI: https://doi.org/10.1111/mpp.125
26. Rumyantsev S.D., Alekseev V.Y., Sorokan A.V., Burkhanova G.F., Cherepanova E.A., Garafutdinov R.R., Maksimov I.V., Veselova S.V. Additive effect of the composition of endophytic bacteria Bacillus subtilis on systemic resistance of wheat against greenbug aphid Schizaphis graminum due to lipopeptides // Life. 2023. V. 13 214. DOI: https://doi.org/10.3390/life13010214
27. Veselova S.V., Nuzhnaya T.V., Burkhanova G.F., Rumyantsev S.D., Khusnutdinova E.K., Maksimov I.V. Ethylene-cytokinin interaction determines early defense response of wheat against Stagonospora nodorum Berk. // Biomolecules. 2021a. V. 11. 174. DOI: https://doi.org/10.3390/biom11020174
28. Veselova S.V., Nuzhnaya T.V., Burkhanova G.F., Rumyantsev S.D., Maksimov I.V. Reactive oxygen species in host plant are required for an early defense response against attack of Stagonospora nodorum Berk. necrotrophic effectors SnTox // Plants. 2021b. V. 10. 1586. DOI: https://doi.org/10.3390/plants10081586
29. Winterberg B., Du Fall L.A., Song X.M., Pascovici D., Care N., Molloy M., Ohms S., Solomon P.S. The necrotrophic effector protein SnTox3 reprograms metabolism and elicits a strong defence response in susceptible wheat leaves // BMC Plant Biol. 2014. V. 14. 256.DOI: https://doi.org/10.1186/s12870-014-0215-5
30. Zhang Z., Friesen T.L., Xu S.S., Shi G.J., Liu Z.H., Rasmussen J.B., Faris J. Two putatively homoeologous wheat genes mediate the recognition of SnTox3 to confer effector-triggered susceptibility to Stagonospora nodorum // Plant J. 2011. V. 65. P. 27–38. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1365-313X.2010.04407.x