Biomics

Бобовые растения образуют симбиозы с клубеньковыми бактериями (КБ) и грибами арбускулярной микоризы (АМ). Формирование симбиозов повышает устойчивость растений к стрессам и способствует получению стабильного урожая даже в условиях глобального изменения климата. Изучение молекулярных основ симбиозов, образуемых бобовыми, необходимо для повышения эффективности данных симбиозов при их использовании в современном сельском хозяйстве. Ранее для модельных бобовых растений при помощи мутационного анализа были изучены отдельные регуляторные гены (т.н. Sym-гены), контролирующие некоторые этапы развития симбиозов. В настоящее время технологии высокопроизводительного секвенирования позволяют исследовать полный набор генов, кодирующих «молекулярную машину симбиоза» и  необходимых для обеспечения метаболической интеграции симбионтов. Среди них выделяют гены, кодирующие нодулины (от англ. nodule – клубенёк), белки специфичные для бобово- ризобиального симбиоза (БРС), и микоризины, специфичные для арбускулярно-микоризного (АМ) симбиоза. Продукты генов, экспрессия которых индуцируется при развитии как БРС, так и АМ, получили название симбиозины. Гены, кодирующие симбиозины, нодулины и микоризины исследованы на модельных бобовых Medicago truncatula Gaertn., Lotus japonicus (Regel.) K. Larsen и Glycine max (L.) Merr., в то время как симбиоз-специфичные гены немодельных бобовых, а также особенности их экспрессии, изучены к настоящему моменту недостаточно. Применение подходов транскриптомики (т.е. изучение всего набора экспрессирующихся генов - транскриптома) позволяет восполнить этот пробел в знаниях. В данной работе мы суммировали результаты исследований за последние годы в области экспрессии вышеуказанных групп генов у бобовых растений.

Бобовые растения, корневые симбиозы, секвенирование следующего поколения, экспрессия генов, транскриптомика.

1. Alunni, B., Kevei, Z., Redondo-Nieto, M., Kondorosi, A., Mergaert, P., and Kondorosi, E. Genomic Organization and Evolutionary Insights on GRP and NCR Genes, Two Large Nodule-Specific Gene Families in Medicago truncatula // MPMI. 2007. V. 20. P. 1138– 1148. doi: https://doi.org/10.1094/MPMI-20-9-1138
2. Boscari, A., Del Giudice, J., Ferrarini, A., Venturini, L., Zaffini, A.-L., Delledonne, M., et al. Expression dynamics of the Medicago truncatula transcriptome during the symbiotic interaction with Sinorhizobium meliloti: which role for nitric oxide? // Plant Physiol. 2013. V. 161. P. 425–439. doi: https://doi.org/10.1104/pp.112.208538
3. Deguchi, Y., Banba, M., Shimoda, Y., Chechetka, S. A., Suzuri, R., Okusako, Y., et al. Transcriptome Profiling of Lotus japonicus Roots During Arbuscular Mycorrhiza Development and Comparison with that of Nodulation // DNA Research. 2007. V. 14. P. 117–133. doi: https://doi.org/10.1093/dnares/dsm014
4. Gao, Y., Selee, B., Schnabel, E. L., Poehlman, W.L., Chavan, S.A., Frugoli, J.A., et al. Time Series Transcriptome Analysis in Medicago truncatula Shoot and Root Tissue During Early Nodulation // Front. Plant Sci. 2022. V. 13. P. 861639. doi: https://doi.org/10.3389/fpls.2022.861639
5. Gaude, N., Bortfeld, S., Duensing, N., Lohse, M., and Krajinski, F. Arbuscule-containing and non-colonized cortical cells of mycorrhizal roots undergo extensive and specific reprogramming during arbuscular mycorrhizal development: Arbuscule-containing and non- colonized cortical cells // The Plant Journal. 2012. V. 69. P. 510–528. doi: https://doi.org/10.1111/j.1365-313X.2011.04810.x
6. Guefrachi, I., Nagymihaly, M., Pislariu, C. I., Van de Velde, W., Ratet, P., Mars, M., et al. Extreme specificity of NCR gene expression in Medicago truncatula // BMC Genomics. 2014. V. 15. P. 712. doi: https://doi.org/10.1186/1471-2164-15-712
7. Handa, Y., Nishide, H., Takeda, N., Suzuki, Y., Kawaguchi, M., Saito, K. RNA-seq Transcriptional Profiling of an Arbuscular Mycorrhiza Provides Insights into Regulated and Coordinated Gene Expression in Lotus japonicus and Rhizophagus irregularis // Plant Cell Physiol.  2015.  V.  56.  P.  1490–1511. doi: https://doi.org/10.1093/pcp/pcv071
8. Høgslund, N., Radutoiu, S., Krusell, L., Voroshilova, V., Hannah, M. A., Goffard, N., et al. Dissection of symbiosis and organ development by integrated transcriptome analysis of Lotus japonicus mutant and wild-type plants // PLoS One. 2009. V. 4. e6556. doi: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0006556
9. Ho-Plágaro, T., García-Garrido, J. M. Molecular Regulation of Arbuscular Mycorrhizal Symbiosis // Int J   Mol Sci. 2022. V. 23. P. 5960. doi: https://doi.org/10.3390/ijms23115960
10. Hwang, B., Lee, J. H., Bang, D. Single-cell RNA sequencing technologies and bioinformatics pipelines // Exp Mol Med. 2018. V. 50. P. 1–14. doi: https://doi.org/10.1038/s12276-018-0071-8
11. Jardinaud, M.-F., Boivin, S., Rodde, N., Catrice, O., Kisiala, A., Lepage, A., et al. A Laser Dissection- RNAseq Analysis Highlights the Activation of Cytokinin Pathways by Nod Factors in the Medicago truncatula Root Epidermis // Plant Physiol. 2016. V. 171. P. 2256– 2276. doi: https://doi.org/10.1104/pp.16.00711
12. Kouchi, H., Hata, S. Isolation and characterization of novel nodulin cDNAs representing genes expressed at early stages of soybean nodule development // Molec. Gen. Genet.1993. V. 238. P. 106– 119. doi: https://doi.org/10.1007/BF00279537
13. Krajinski, F., Frenzel, A. Towards the elucidation of AM-specific transcription in Medicago truncatula // Phytochemistry. 2007. V. 68. P. 75–81. doi: https://doi.org/10.1016/j.phytochem.2006.09.035
14. Küster, H., Vieweg, M. F., Manthey, K., Baier, M. C., Hohnjec, N., Perlick, A.M. Identification and expression regulation of symbiotically activated legume genes // Phytochemistry. 2007. V. 68. P. 8–18. doi: https://doi.org/10.1016/j.phytochem.2006.09.029
15. Laporte, P., Satiat-Jeunemaître, B., Velasco, I., Csorba, T., Van de Velde, W., Campalans, A., et al. A novel RNA-binding peptide regulates the establishment of the Medicago truncatula – Sinorhizobium meliloti nitrogen-fixing symbiosis: Small RNA-binding proteins in nodulation // The Plant Journal. 2010. V. 62. P. 24–38. doi: https://doi.org/10.1111/j.1365-313X.2009.04121.x
16. Legocki, R.P., Verma, D.P.S. Identification of “nodule-specific” host proteins (nodulins) involved in the development of Rhizobium-Legume symbiosis // Cell. 1980.  V.  20.  P.  153–163.  doi:  https://doi.org/10.1016/0092-8674(80)90243-3
17. Libault, M. Transcriptional Reprogramming of Legume Genomes: Perspective and Challenges Associated With Single-Cell and Single Cell-Type Approaches During Nodule Development // Front. Plant Sci. 2018. V. 9. P. 1600. doi: https://doi.org/10.3389/fpls.2018.01600
18. Liu, J., Miller, S. S., Graham, M., Bucciarelli, B., Catalano, C. M., Sherrier, D. J., et al. Recruitment of Novel Calcium-Binding Proteins for Root Nodule Symbiosis in Medicago truncatula // Plant Physiology. 2006. V. 141. P. 167–177. doi: https://doi.org/10.1104/pp.106.076711
19. Manthey, K., Krajinski, F., Hohnjec, N., Firnhaber, C., Pühler, A., Perlick, A. M., et al. Transcriptome Profiling in Root Nodules and Arbuscular Mycorrhiza Identifies a Collection of Novel Genes Induced During Medicago truncatula Root Endosymbioses // MPMI. 2004. V. 17. P. 1063–1077. doi: https://doi.org/10.1094/MPMI.2004.17.10.1063
20.   Mergaert, P., Kereszt, A., Kondorosi, E. Gene Expression in Nitrogen-Fixing Symbiotic Nodule Cells in Medicago truncatula and Other Nodulating Plants // Plant Cell. 2020. V. 32. P. 42–68. doi: https://doi.org/10.1105/tpc.19.00494
21. Mergaert, P., Nikovics, K., Kelemen, Z., Maunoury, N., Vaubert, D., Kondorosi, A., et al. A Novel Family in Medicago truncatula Consisting of More Than 300 Nodule-Specific Genes Coding for Small, Secreted Polypeptides with Conserved Cysteine Motifs // Plant Physiology. 2003. V. 132. P. 161–173. doi: https://doi.org/10.1104/pp.102.018192
22. Montiel, J., Downie, J. A., Farkas, A., Bihari, P., Herczeg, R., Bálint, B., et al. Morphotype of bacteroids in different legumes correlates with the number and type of symbiotic NCR peptides // Proc Natl Acad Sci USA. 2017.   V.   114.   P.   5041–5046.   doi:https://doi.org/10.1073/pnas.1704217114
23. Mortier, V., Den Herder, G., Whitford, R., Van de Velde, W., Rombauts, S., D’haeseleer, K., et al. CLE Peptides Control Medicago truncatula Nodulation Locally and Systemically // Plant Physiology. 2010. V.153. P. 222–237. doi: https://doi.org/10.1104/pp.110.153718
24. Nanjareddy, K., Arthikala, M.-K., Gómez, B.-M., Blanco, L., Lara, M. Differentially expressed genes in mycorrhized and nodulated roots of common bean are associated with defense, cell wall architecture, N metabolism, and P metabolism // PLoS One. 2017. V. 12.P. e0182328. doi: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0182328
25. Nap, J.-P., Bisseling, T. Developmental Biology of a Plant-Prokaryote Symbiosis: The Legume Root Nodule // Science. 1990a. V. 250. P. 948–954. doi: https://doi.org/10.1126/science.250.4983.948
26. Nap, J.-P., Bisseling, T. The roots of nodulins // Physiol Plant. 1990b . V. 79. P. 407–414. doi: https://doi.org/10.1111/j.1399-3054.1990.tb06760.x
27. Okamoto, S., Ohnishi, E., Sato, S., Takahashi, H., Nakazono, M., Tabata, S., et al. Nod Factor/Nitrate- Induced CLE Genes that Drive HAR1-Mediated Systemic Regulation of Nodulation // Plant and Cell Physiology. 2009. V. 50. P. 67–77. doi: https://doi.org/10.1093/pcp/pcn194
28. Parniske, M. Arbuscular mycorrhiza: the mother of plant root endosymbioses // Nat Rev Microbiol. 2008. V. 6. P. 763–775. doi: https://doi.org/10.1038/nrmicro1987
29. Sakamoto, K., Ogiwara, N., Kaji, T., Sugimoto, Y., Ueno, M., Sonoda, M., et al. Transcriptome analysis of soybean (Glycine max) root genes differentially expressed in rhizobial, arbuscular mycorrhizal, and dual symbiosis // J Plant Res. 2019. V. 132. P. 541–568. doi: https://doi.org/10.1007/s10265-019-01117-7
30. Sańko-Sawczenko, I., Łotocka, B., Mielecki, J., Rekosz-Burlaga, H., and Czarnocka, W. Transcriptomic Changes in Medicago truncatula and Lotus japonicus Root Nodules during Drought Stress // Int J Mol Sci. 2019. V. 20. P. E1204. doi: https://doi.org/10.3390/ijms20051204
31. Sprent, J. I. Nodulation in legumes // Annals of Botany.     2002. V.    89(6).    P. 797-798. doi: https://doi.org/10.1093/aob/mcf128
32. Tikhonovich, I. A., Provorov, N. A. Simbiogenetics of microbe-plant interactions // Ecological Genetics. V. 1. P. 36–46. doi: https://doi.org/10.17816/ecogen1036-46
33. Tominaga, T., Miura, C., Sumigawa, Y., Hirose, Y., Yamaguchi, K., Shigenobu, S., et al. Conservation and Diversity in Gibberellin-Mediated Transcriptional Responses Among Host Plants Forming Distinct Arbuscular Mycorrhizal Morphotypes // Front Plant Sci. 2021.V. 12. P. 795695. doi: https://doi.org/10.3389/fpls.2021.795695
34. Tromas, A., Parizot, B., Diagne, N., Champion, A., Hocher, V., Cissoko, M., et al. Heart of Endosymbioses: Transcriptomics Reveals a Conserved Genetic Program among Arbuscular Mycorrhizal, Actinorhizal and Legume-Rhizobial Symbioses // PLoS ONE.   2012.   V.   7.P.   e44742.   doi: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0044742
35. Verma, D.P.S., Fortin, M.G., Stanley, J., Mauro, V.P., Purohit, S., and Morrison, N. Nodulins and nodulin genes of Glycine max // Plant Mol Biol. 1986. V. 7. P. 51–61. doi: https://doi.org/10.1007/BF00020131
36. Wang, L., Zhou, Y., Li, R., Liang, J., Tian, T., Ji, J., et al. Single cell‐type transcriptome profiling reveals genes that promote nitrogen fixation in the infected and uninfected cells of legume nodules // Plant Biotechnology Journal. 2022. V. 20. P. 616–618. doi: https://doi.org/10.1111/pbi.13778
37. Wyss, P., Mellor, Robert B., and Wiemken, A. Vesicular-arbuscular mycorrhizas of wild-type soybean and non-nodulating mutants with Glomus mosseae contain symbiosis-specific polypeptides (mycorrhizins), immunologically cross-reactive with nodulins // Planta. 1990. V. 182. doi: https://doi.org/10.1007/BF00239978 Yokota, K., Hayashi, M. Function and evolution of nodulation genes in legumes // Cell. Mol. Life Sci. 2011. V. 68. P. 1341–1351. doi: https://doi.org/10.1007/s00018-011-0651-4
38. Zorin, E.A., Kliukova, M.S., Afonin, A.M., Gribchenko, E.S., Gordon, M.L., Sulima, A.S., et al. A variable gene family encoding nodule-specific cysteine- rich peptides in pea (Pisum sativum L.) // Front. Plant Sci. 2022. V. 13. P. 884726. doi: https://doi.org/10.3389/fpls.2022.884726