Деградационный потенциал растений и микроорганизмов в отношении полициклических ароматических углеводородов

Начиная со второй половины 20 века, окружающая среда подвергается систематической и все усиливающейся техногенной нагрузке. Это производственные и бытовые отходы, а также искусственно вносимые загрязняющие вещества, среди которых большое число так называемых персистентных поллютантов, к которым принадлежат и ПАУ. Они не являются ксенобиотиками, поскольку образуются в природе при лесных пожарах, извержениях вулканов, однако в последние годы основной вклад вносят антропогенные источники в результате неполного сгорания органического сырья (нефти и нефтепродуктов, сланцев, угля, торфа, дерева, мусора, пищи, табака), причем, чем ниже температура, тем больше образуется ПАУ.
Практически во всех природных объектах эти поллютанты могут подвергаться различным химическим и физическим превращениям, однако биологическая деградация ПАУ считается основным механизмом самоочищения почв, водных сред, растительных и животных организмов [Ровинский и др. (Rovinskij et al.), 1988]. К превращениям ПАУ способны самые разные живые организмы (бактерии, грибы, водоросли, животные, растения), но, по-видимому, только бактерии окисляют ПАУ с целью последующей ассимиляции образующихся продуктов. Смысл трансформации (гидроксилирования) ПАУ грибами и млекопитающими заключается, вероятно, в детоксикации [Головлева и др. (Golovleva et al.), 2008].
Деградация ПАУ происходит внутри бактериальной клетки под действием внутриклеточных ферментов. Молекулы ПАУ, небольшие и липофильные, способны свободно проникать сквозь бактериальные клеточные стенки и биомембраны. Перенос ПАУ в бактериальную клетку, вероятнее всего, осуществляется путем простой диффузии, хотя имеются предположения о существовании систем активного транспорта ПАУ в бактериальную клетку [Бабошин, Головлева (Baboshin, Golovleva), 2012]. Бактерии осуществляют деградацию ПАУ преимущественно в аэробных условиях путем метаболизма, опосредованного оксигеназами (моно- или диоксигеназами). Как правило, первым этапом в аэробной бактериальной деградации ПАУ является гидроксилирование ароматического кольца диоксигеназой с образованием цис-дигидродиола, который превращается в диол-интермедиат под действием дегидрогеназы. Эти диольные интермедиаты затем могут быть преобразованы дециклизующими диоксигеназами интра- или экстрадиольным путем расщепления кольца соответственно в ди- или монокарбоновые ароматические кислоты. Дальнейшая их трансформация приводит к образованию катехолов, которые в конечном счете превращаются в промежуточные продукты цикла трикарбоновых кислот [Ghosal et al., 2016; Бабошин, Головлева (Baboshin, Golovleva), 2012].
Бактерии могут также деградировать ПАУ через катализируемый цитохромом P450 путь с образованием трансдигидродиолов или в анаэробных условиях, например, в условиях нитрат-редукции [Ghosal et al., 2016]. Механизмы аэробной и анаэробной биодеградации ПАУ принципиально различаются [Meckenstock et al., 2004]. Синтез ферментов, участвующих в окислении ПАУ, в частности, нафталина и фенантрена, может носить как конститутивный, так и индуцибельный характер [Измалкова (Izmalkova), 2004]. Диоксигеназы проявляют широкую специфичность по отношению к ПАУ, однако имеют свои особенности, что благоприятствует накоплению неметаболизируемых интермедиатов, особенно в случае смеси ПАУ. При неполном окислении ПАУ бактериями наблюдается накопление кетонов и хинонов, либо гидроксикарбоновых кислот, которые ингибируют биодеградацию исходных веществ и могут быть устойчивыми и опасными для окружающей среды [Бабошин, Головлева (Baboshin, Golovleva), 2012]. На сегодняшний день превращения ПАУ в бактериальной клетке детально изучены. Показано существование различных путей и многочисленных метаболитов [Seo et al., 2009]. Однако это не мешает обнаружению все новых данных, свидетельствующих об адаптивных и метаболических возможностях бактерий, определяемых организацией генетических систем катаболизма ПАУ, приводящих к возникновению их разнообразия и изменению спектра утилизируемых субстратов вследствие горизонтального переноса генов и других биохимических событий в клетке. Известно, что гены утилизации ПАУ могут иметь как плазмидную, так и хромосомную локализацию.
В нашем исследовании ризосферного штамма Ensifer meliloti P221 выявлены два параллельных пути деградации фенантрена: салицилатный (традиционный) и через фенантренхинон к дифеновой кислоте – для рода Ensifer этот путь выявлен впервые, в основном, он характерен для грибов (см. рисунок). Идентифицированы продукты деградации фенантрена: 9-фенантрол, 9,10-фенантренхинон, 1-гидрокси-2-нафтойная кислота и 2,2'-дифеновая кислота [Muratova et al., 2014].
Биодеградация ПАУ в естественных экосистемах осуществляется, как правило, сообществами микроорганизмов, при этом метаболическая система деградации ПАУ распределена между разными членами микробного сообщества [Atlas, Barta, 1998]. Благодаря явлениям кометаболизма и синтрофизма деградация ПАУ происходит более успешно, хотя изучена недостаточно.
Грибы (в частности базидио- и аскомицеты) также способны метаболизировать широкий спектр ПАУ, однако в отличие от бактерий они не могут использовать эти вещества как единственные источники углерода и энергии; но в некоторых случаях способны метаболизировать их до CO2. Грибная деградация ПАУ осуществляется несколькими метаболическими путями и зависит от конкретных видов грибов и условий их роста. Грибы, участвующие в биодеградации ПАУ, в основном относятся к двум типам: (1) лигнинолитические (грибы белой гнили), они обладают способностью продуцировать основные лигнинолитические ферменты (лигнин пероксидазу, марганец зависимую пероксидазу и лакказу) и (2) нелигнинолитические грибы, продуцирующие цитохром P450 подобные монооксигеназы [Li et al., 2010].
По сравнению с бактериальными ферментами, разрушающими ПАУ, лигнинолитические ферменты обладают широкой субстратной специфичностью и, следовательно, способны трансформировать широкий спектр субстратов, даже наиболее устойчивых [Tortella et al., 2005; Cerniglia, Sutherland, 2010]. Поскольку лигнинолитические ферменты секретируются внеклеточно, диффундируя, они способны проникать в почвенные поры, и именно поэтому они более полезны, чем бактериальные внутриклеточные ферменты при первичной атаке на ПАУ в почве.
Выявлено наличие синергетического действия основных ферментов (лакказы и Mn-пероксидазы) лигнинолитического комплекса базидиальных грибов. Показано, что в состав лигнинолитического комплекса базидиомицета Тrametes pubescens входят конститутивные множественные формы одного фермента, которые образуются в результате пост-трансляционной модификации белка, что, вероятно, является необходимым эволюционным ответом на способность грибов белой гнили деградировать твердый жесткий субстрат (лигнин) в различных условиях окружающей среды, которые могут изменяться в течение жизненного цикла грибов [Никитина (Nikitina), 2006].
В проведенных нами исследованиях деградация ПАУ Pleurotus ostreatus D1 сопровождалась продукцией лакказы на первых этапах, приводящих к образованию хинонов, и пероксидазы – на более поздних, приводящих к утилизации образовавшихся метаболитов. Выявлена зависимость «глубины» деградации ПАУ от состава комплекса лигнинолитических ферментов, продуцируемых грибом в процессе деградации: накопление хинонов в условиях продукции лакказы и образование и последующая их утилизация в условиях продукции лакказы и пероксидазы (см. рисунок) [Позднякова и др. (Pozdnyakova et al.), 2016]. Проведенный скрининг среди значительного числа базидио- и аскомицетов выявил различную активность и комбинации ферментов лигнинолитического комплекса [Pozdnyakova et al., 2017].
Аскомицеты также обладают деградирующей активностью в отношении ПАУ. Например, Fusarium solani, выделенный из мангровых зарослей, с помощью обнаруженной лакказы окислял антрацен и бензантрацен с образованием соответствующих хинонов и фталевой кислоты [Wu et al., 2010]. Изученный нами штамм F. oxysporum продуцировал только Mn-пероксидазу и обладал способностью окислять флуорен [Pozdnyakova, in press.].
Хотя различные лигнинолитические грибы могут выделять как лигнинолитический, так и нелигнинолитический тип ферментов, не ясно, в какой степени каждый фермент участвует в деградации ПАУ. Показано, что лигнинолитический базидиомицет P. ostreatus может метаболизировать ПАУ с использованием цитохром P450 монооксигеназы с образованием транс-дигидродиолов [Bezalel et al., 1996], являющихся мощными канцерогенами, в то время как катализируемое пероксидазой или лакказой окисление ПАУ образует хиноны и кислоты (салициловую, бензойную, фталевую, дифеновую), которые менее токсичны, чем исходные ПАУ [Cerniglia, Sutherland, 2010; Pozdnyakova et al., 2006; 2010]. Именно поэтому окисление ПАУ лигнинолитическими ферментами может быть более логичной стратегией для детоксикации загрязненной ПАУ окружающей среды [Ghosal et al., 2016]. Следует отметить, что некоторые грибные цитохром P450 монооксигеназы обладают способностью деградировать не только ПАУ, но и другие структурно разнообразные углеводороды, например, длинноцепочечные алкилфенолы и алифатические масла и н-алканы [Durairaj et al., 2016]. Не так давно открыты пероксигеназы, которые окисляют широкий спектр поллютантов, включая ПАУ, и которые рассматриваются как внеклеточные аналоги внутриклеточных монооксигеназ, как в отношении катализируемых реакций, так и в отношении каталитической универсальности [Karich et al., 2017].
Вероятнее всего, лигнинолитические грибы минерализуют ПАУ комбинацией лигнинолитических ферментов, цитохром Р450 монооксигеназы и других ферментов.
Представленные данные позволяют охарактеризовать грибы как важнейший и интереснейший объект для исследований в качестве агента для биоремедиации и других экологических биотехнологий.
Растения также обладают способностью противостоять токсическому воздействию поллютантов. Мощная система окислительных ферментов способна подвергать окислительной деградации попавшие в клетку ксенобиотики самой различной химической структуры. Проникновение токсикантов в ткани и клетки растения обеспечивается транспирационным током и током ассимилятов. При этом ПАУ, содержащие 2-3 кольца, поглощаются легче, чем таковые с большей массой. Последующие превращения токсикантов происходят в несколько этапов (функционализация, конъюгация, компартментализация) смысл которых заключается в уменьшении токсического эффекта вещества, однако его полного обезвреживания не происходит. Это свойство растений – накапливать модифицированный токсикант, который подвержен обратимому процессу, делает растения, выращенные в загрязненных условиях, опасными для использования в качестве пищевой и кормовой базы. Глубокая деградация ксенобиотика в растительной клетке возможна, но этот процесс длительный. С использованием меченого углерода было доказано, что растения способны включать атомы экзогенных ароматических углеводородов в такие клеточные метаболиты, как карбоновые кислоты и аминокислоты [Дурмишидзе и др. (Durmishidze et al.), 1974].
Во всех процессах растительной внутриклеточной детоксикации поллютантов участвуют ферменты, типичные для нормального обмена веществ в растительной клетке: оксидазы, цитохром Р450 монооксигеназы, пероксидазы, фенолоксидазы, аскорбатоксидазы, каталазы и др. [Квеситадзе и др. (Kvesitadze et al.), 2005]. Следует подчеркнуть особую роль цитохром Р450 монооксигеназы в процессах детоксикации поллютантов растениями, в том числе ПАУ. В отличие от прокариот, содержащих растворимые формы этого фермента, растительная клетка обладает как растворимой, так и встроенной в мембрану цитохром Р450-содержащей системой монооксигеназы [Гордезиани и др. (Gordeziani et al.), 1991]. Этот фермент катализирует разнообразные и сложные реакции биосинтеза и катаболизма эндогенных и экзогенных соединений, одной из которых является гидроксилирование ксенобиотиков, проникших в клетку. Известно, что гидрофобные ксенобиотики имеют большее сродство к цитохрому Р450 [Квеситадзе и др. (Kvesitadze et al.), 2005]. Не менее важными группами растительных ферментов, участвующих в превращениях токсикантов, являются фенолоксидазы и пероксидазы. Пероксидазы участвуют во многих физиологических процессах в растениях, в первую очередь связанных с механизмами защиты, метаболизмом ауксина и биосинтезом полимеров клеточной стенки, таких как лигнин и суберин, выполняющих функцию физического барьера при воздействии биотических и абиотических стрессовых факторов. Пероксидазы присутствуют во всех органах растений, во многих органеллах клеток и в межклеточном пространстве, а также экскретируются в окружающую среду. Пероксидазы имеют широкую субстратную специфичность и могут окислять различные ксенобиотики и поллютанты при непосредственном взаимодействии или посредством промежуточных свободнорадикальных продуктов [Часов и др. (Chasov et al.), 2010]. Предполагается, что в растениях основная часть органических поллютантов окисляется именно этими ферментами.
Существенную роль играют экстраклеточные пероксидазы в ризосферной деградации поллютантов. Они представлены самым большим пулом ферментов, выделяемых растением в почву с корневыми экссудатами.
Контакт корней с токсичными химическими веществами, такими как дизельное топливо и ПАУ, по ряду данных индуцирует как внутриклеточную, так и экстраклеточную пероксидазную активность [Muratova et al., 2012; Kraus et al., 1999; Criquet et al., 2000]. Рядом авторов показано, что коммерческие препараты пероксидаз (из хрена, сои, грибов белой гнили) способны окислять ПАУ [Günther et al., 1998; Kraus et al., 1999; Criquet et al., 2000]. Есть основания считать, что экстраклеточная пероксидаза инициирует преобразование широкого спектра чужеродных веществ уже на клеточной поверхности до их поступления внутрь клетки [Часов и др. (Chasov et al.), 2010].
Нами показано участие растительных пероксидаз люцерны посевной (Medicago sativa L.) и сорго веничного (Sorghum bicolor L. Moench), как внутриклеточных, так и экскретируемых с корневыми экссудатами в ризосферу, в трансформации ПАУ и их окисленных производных, которые могут являться микробными метаболитами. Доминирующие пероксидазы из корневых экссудатов люцерны посевной и сорго веничного были очищены и изучены. Они являются типичными растительными пероксидазами, имеющими, однако, различный ионный статус: у люцерны это анионная, а у сорго – катионная форма. С использованием этих препаратов показано, что в присутствии АБТС наиболее активно подвергались деградации 1-нафтол, 9-фенантрол и 1-гидрокси-2-нафтойная кислота – потенциальные метаболиты микробной деградации ПАУ. Продуктами окисления 9-фенантрола являлись 9,10-фенантренхинон и 2,2’-дифеновая кислота [Dubrovskaya et al., 2017; Дубровская и др. (Dubrovskaya et al.), 2017]. Полученные нами результаты свидетельствуют в пользу сопряжения растительного и микробного катаболизмов ПАУ в ризосфере, когда микроорганизмы начинают катаболическую атаку на ПАУ, а ферменты, выделяемые с корневыми экссудатами растений, участвуют в деградации их метаболитов (см. рисунок) [Muratova et al., 2015; Dubrovskaya et al., 2016].
Рисунок. Пути деградации фенантрена исследованными организмами
[Muratova et al., 2015; Dubrovskaya et al., 2016; Позднякова и др. (Pozdnyakova et al.), 2016]
Figure. Phenanthrene conversion pathways proposed for the organisms studied
[Muratova et al., 2015; Dubrovskaya et al., 2016; Pozdnyakova et al., 2016]
Совместное существование в природе бактерий, грибов и растений предоставляет ученым широкое поле для исследований трехсторонних взаимодействий. В настоящее время именно этот аспект активно изучается с привлечением современных молекулярно-биологических и информатических методов. Очевидно, что синергические взаимодействия улучшают биодеградацию широкого спектра органических загрязнителей. Кроме того, комбинированная инокуляция полезными бактериями и грибами улучшает здоровье растений и их выживание [Jambon et al., 2017; El Amrani et al., 2015; Grąz et al. 2017].
Таким образом, анализ современных данных по исследованию каталитических возможностей трех царств природы: бактерий, грибов и растений показывает большой детоксикационный потенциал экосистем, который используется для обезвреживания и восстановления среды обитания живых организмов. Технологии биоремедиации в настоящее время уже имеют солидную фундаментальную научную базу. Однако остается еще множество не решенных вопросов, в частности, недостаточно исследованы особенности использования многочленных организменных композиций, механизмы их кооперации, регуляции взаимодействий, обмена генетической информацией и т.д.

1. Бабошин М.А., Головлева Л.А. Деградация полициклических ароматических углеводородов (ПАУ) аэробными бактериями и ее кинетические аспекты. Микробиология. 2012. Т. 81(6). С. 695–706. @@ Baboshin M.A., Golovleva L.A. Aerobic bacterial degradation of polycyclic aromatic hydrocarbons (PAHs) and its kinetic aspects. Microbiologiya. 2012. V. 81(6). P. 639-650. (In Russian).
2. Головлева Л.А., Коломыцева М.П., Бабошин М.А., Понаморева О.Н. Роль микроорганизмов в трансформации устойчивых органических поллютантов: Учебное пособие. Тула: Изд-во ТулГУ, 2008. 100 c. @@ Golovleva L.A., Kolomytseva M., Baboshin M.A., Ponomareva O.N. Rol' mikroorganizmov v transformacii ustojchivyh organicheskih polljutantov: Uchebnoe posobie. – Tula: Izd-vo TulGU, 2008. 100 s. [The role of microorganisms in the transformation of persistent organic pollutants: A Tutorial] (In Russian).
3. Гордезиани М.Ш., Хатисашвили Г.А., Курашвили М.В. Распределение НАДФ-цитохром Р450-редуктазы в растительной клетке. Сообщ. АН ГССР. 1991. Т.143. С. 321-324. @@ Gordeziani M.Sh., Hatisashvili G.A., Kurashvili M.V. Raspredelenie NADF-citohrom R450-reduktazy v rastitel'noj kletke. Soobshh. AN GSSR. 1991. T. 143. S. 321-324. [Distribution of NADP-cytochrome P450-reductase in a plant cell] (In Russian).
4. Дубровская Е., Позднякова Н., Голубев С., Гринев В., Турковская О. Пероксидазы из корней люцерны: каталитические свойства и участие в деградации полициклических ароматических углеводородов. Физиология растений. 2017. Т. 64(2). С. 116–126. @@ Dubrovskaya E., Pozdnyakova N., Golubev S., Grinev V., Turkovskaya O. Peroxidases from alfalfa roots: catalytic properties and participation in degradation of polycyclic aromatic hydrocarbons. Rus. J. Plant Physiol. 2017. V. 64(2). С. 174–183. doi:10.1134/S1021443717010058 (In Russian).
5. Дубровская Е.В., Позднякова Н.Н., Гринев В.С., Муратова А.Ю., Голубев С.Н., Бондаренкова А.Д., Турковская О.В. Доминирующая форма катионной пероксидазы из корней сорго веничного. Физиология растений. 2016. Т. 63(3). С. 359–371. @@ Dubrovskaya E.V., Pozdnyakova N.N., Grinev V.S., Muratova A.Yu., Golubev S.N., Bondarenkova A.D., and Turkovskaya O.V. Dominant form of cationic peroxidase from sorghum roots. Rus. J. Plant Physiol. 2016. V. 63(3). P. 338–348. doi:10.1134/S1021443716030055 (In Russian).
6. Дурмишидзе С., Угрехелидзе Д., Джикия А.Н. Физиология и биохимия культурных растений. Физиология растений. 1974. Т. 6. С. 217-221. @@ Durmishidze S., Ugrehelidze D., Dzhikija A.N. Fiziologija i biohimija kul'turnyh rastenij. Rus. J. Plant. Physiol. 1974. V. 6. S. 217-221. [Physiology and biochemistry of cultivated plants] (In Russian).
7. Измалкова Т.Ю. Разнообразие генетических систем катаболизма нафталина штаммов флуоресцирующих псевдомонад. Дис. ... канд. биол. наук. Пущино. 2004. 129 c. @@ Izmalkova T.Ju. Raznoobrazie geneticheskih sistem katabolizma naftalina shtammov fluorescirujushhih psevdomonad. Dis. ... kand. biol. nauk. Pushhino. 2004. 129 s. [Diversity of genetic systems of naphthalene catabolism in fluorescent pseudomonad strains] (In Russian).
8. Квеситадзе Г.И., Хатисашвили Г.А., Садунишвили Т.А., Евстигнеева З.Г. Метаболизм антропогенных токсикантов в высших растениях. М.: Наука, 2005. 199 с. @@ Kvesitadze G.I., Hatisashvili G.A., Sadunishvili T.A., Evstigneeva Z.G. Metabolizm antropogennyh toksikantov v vysshih rastenijah. M.: Nauka, 2005. 199 s. [Metabolism of anthropogenic toxicants in higher plants] (In Russian).
9. Никитина О.В. Внеклеточные оксидоредуктазы лигнинолитического комплекса базидиального гриба Trametes pubescens (Schumach.) Pilat. Автореф. … дис. канд. биол. наук. Москва. 2006. 24 c. @@ Nikitina O.V. Vnekletochnye oksidoreduktazy ligninoliticheskogo kompleksa bazidial'nogo griba Trametes pubescens (Schumach.) Pilat. Avtoref. … dis. kand. biol. nauk. Moskva. 2006. 24 s. [Extracellular oxidoreductases of the ligninolytic complex of the basidiomycete Trametes pubescens (Schumach.) Pilat] (In Russian).
10. Позднякова Н.Н., Чернышова М.П., Гринёв В.С., Ландесман Е.О., Королёва О.В., Турковская О.В. Деградация флуорена и флуорантена базидиомицетом Pleurotus ostreatus. Прикл. биохим. микробиол. 2016. Т. 52(6). С. 590-598. @@ Pozdnyakova N.N., Chernyshova M.P., Grinev V.S., Landesman E.O., Koroleva O.V., Turkovskaya O.V. Degradation of Fluorene and Fluoranthene by the Basidiomycete Pleurotus ostreatus. Rus. Appl. Biochem. Microbiol. 2016. V. 52(6). P. 621–628. DOI:10.1134/S0003683816060132 (In Russian).
11. Ровинский Ф.Я., Теплицкая Т.А., Алексеева Т.А. Фоновый мониторинг полициклических ароматических углеводородов. Л.: Гидрометиоиздат, 1988. 224 с.@@ Rovinskij F.Ja., Teplickaja T.A., Alekseeva T.A. Fonovyj monitoring policiklicheskih aromaticheskih uglevodorodov. L.: Gidrometioizdat, 1988. 224 s. [Background monitoring of polycyclic aromatic hydrocarbons] (In Russian).
12. Часов А.В., Алексеева В.Я., Колесников О.П., Минибаева Ф.В. Активация экстраклеточной пероксидазы корней пшеницы при действии ксенобитиков. Прикл. биохим. микробиол. 2010. Т. 46. С. 472478. @@ Chasov A.V., Alekseeva V.Ya., Kolesnikov O.P., Minibayeva F.V. Activation of extracellular peroxidase of wheat roots under the Action of xenobiotics. Appl. Biochem. Microbiol. 2010. V. 46(4). P. 431-437. (In Russian).
13. Atlas R.M., Bartha R. Microbial ecology: fundamentals and applications. – Don Mills (ON): Benjamin/Cummings Publishing Company Inc. 1998. 433 p.
14. Bezalel L., Hadar Y., Fu P.P., Freeman J.P., Cerniglia C.E. Initial oxidation products in the metabolism of pyrene, anthracene, fluorene, and dibenzothiophene by the white rot fungus Pleurotus ostreatus. Appl. Environ. Microbiol. 1996. V.62. P. 2554–2559.
15. Cerniglia C.E., Sutherland J.B. Degradation of polycyclic aromatic hydrocarbons by fungi. In Handbook of Hydrocarbon and Lipid Microbiology. Eds K.N. Timmis, T.J. McGenity, J.R. van der Meer, and V.de Lorenzo. Berlin: Springer. 2010. P. 2080–2110.
16. Criquet S., Joner E., Leglize P., Leyval C. Anthracene and mycorrhiza affect the activity of oxidoreductases in the roots and the rhizosphere of lucerne (Medicago sativa L.). Biotechnol. Lett. 2000. V. 22. P. 17331737.
17. Dubrovskaya E., Pozdnyakova N., Golubev S., Muratova A., Grinev V., Bondarenkova A., Turkovskaya O. Peroxidases from root exudates of Medicago sativa and Sorghum bicolor: catalytic properties and involvement in PAH degradation. Chemosphere. 2017. V. 169. P. 224–232. doi:10.1016/j.chemosphere.2016.11.027
18. Durairaj P., Hur J.‑S., Yun H. Versatile biocatalysis of fungal cytochrome P450 monooxygenases. Microb. Cell. Fact. 2016. V. 15(125). P. 2-16. DOI10.1186/s12934-016-0523-6
19. El Amrani A., Dumas A-S., Wick L.Y., Yergeau E., Berthomé R. “Omics” insights into PAH degradation toward Improved green remediation biotechnologies. Environ. Sci. Technol. 2015. V. 49(19). P. 11281–11291.
20. Ghosal D., Ghosh S., Dutta T.K., Ahn Y. Current state of knowledge in microbial degradation of polycyclic aromatic hydrocarbons (PAHs): A Review. Front. Microbiol. 2016. 7:1369. doi:10.3389/fmicb.2016.01369
21. Grąz M., Jarosz-Wilkołazka A., Janusz G., Mazur A., Wielbo J., Koper P., Żebracki K., Kubik-Komarc A. Transcriptome-based analysis of the saprophytic fungus Abortiporus biennis – response to oxalic acid. Microbiol. Research. 2017. V. 199. P. 79-88. doi.org/10.1016/j.micres.2017.03.002
22. Günther T., Sack U., Hofrichter M., Lätz M. Oxidation of PAH and PAH-derivatives by fungal and plant oxidoreductases. J. Basic Microbiol. 1998. V. 38(2). P. 113-122.
23. Jambon I., Thijs S., Weyens N., Vangronsveld J. Harnessing plant-bacteria-fungi interactions to improve plant growth and degradation of organic pollutants. J. Plant Interact. 2018. V. 13(1). P. 119-130. DOI:10.1080/17429145.2018.1441450
24. Karich A., Ullrich R., Scheibner K., Hofrichter M. Fungal unspecific peroxygenases oxidize the majority of organic EPA priority pollutants. Front. Microbiol. 2017. V.8:1463. doi:10.3389/fmicb.2017.014631
25. Kraus J.J., Munir I.Z., McEldoon J.P., Clark D.S., Dordick J.S. Oxidation of polycyclic aromatic hydrocarbons catalyzed by soybean peroxidase // Appl. Biochem. Biotechnol. 1999. V. 80. P. 221230
26. Li X., Lin X., Zhang J., Wu Y., Yin R., Feng Y., Wang Y.. Degradation of polycyclic aromatic hydrocarbons by crude extracts from spent mushroom substrate and its possible mechanisms. Curr. Microbiol. 2010. V. 60(5). P. 336-42. doi:10.1007/s00284-009-9546-0
27. Meckenstock R.U., Safinowski M., Griebler C. Anaerobic degradation of polycyclic aromatic hydrocarbons. FEMS Microbiol Ecol. 2004. V. 49(1). P. 27-36. doi:10.1016/j.femsec.2004.02.019
28. Muratova A., Dubrovskaya E., Golubev S., Grinev V., Chernyshova M., Turkovskaya O. The coupling of the plant and microbial catabolisms of phenanthrene in the rhizosphere of Medicago sativa. J. Plant Physiol. 2015. V. 188. P. 1–8. doi:10.1016/j.jplph.2015.07.014.
29. Muratova A., Pozdnyakova N., Makarov O., Baboshin M., Baskunov B, Myasoedova N., Golovleva L., Turkovskaya O. Degradation of phenanthrene by the rhizobacterium Ensifer meliloti. Biodegradation. 2014. V. 25(6). P. 787-795. doi:10.1007/s10532-014-9699-9
30. Muratova A.Yu., Golubev S.N., Dubrovskaya E.V., Pozdnyakova N.N., Panchenko L.V., Pleshakova E.V., Chernyshova M.P., Turkovskaya O.V. Remediating abilities of different plant species grown in diesel-fuel-contaminated leached chernozem. Appl. Soil Ecol. 2012. V. 56. P. 51-57.
31. Pozdnyakova N.N., Balandina S.A., Dubrovskaya E.V., Golubev C.N., Turkovskaya O.V. Ligninolytic basidiomycetes as promising organisms for the mycoremediation of PAH-contaminated environments. IOP Conf. Series: Earth and Environmental Science. 2017. 107:012071 doi:10.1088/1755-1315/107/1/012071
32. Pozdnyakova N.N., Chernyshova M.P., Grinev V.S., Landesman E.O., Koroleva O.V., Turkovskaya O.V. Degradation of fluorene and fluoranthene by the basidiomycete Pleurotus ostreatus. Rus. Appl. Biochem. Microbiol. 2016. V. 52(6). P. 621–628. DOI:10.1134/S0003683816060132 (In Russian).
33. Pozdnyakova N.N., Nikiforova S.V., Turkovskaya O.V. Influence of PAHs on ligninolytic enzymes of the fungus Pleurotus ostreatus D1. Cent. Eur. J. Biol. 2010. V. 5(1). P. 83-94.
34. Pozdnyakova N.N., Rodakiewicz-Nowak J., Turkovskaya O.V., Haber J. Oxidative degradation of polyaromatic hydrocarbons catalysed by blue laccase from Pleurotus ostreatus D1 in the presence of synthetic mediators. J. Enzyme Microb. Technol. 2006. V. 39(6). P.1242-1249
35. Seo J.S., Keum Y.S. Li Q.X. Bacterial degradation of aromatic compounds. Int. J. Environ. Res. Public Health. 2009. V.6. P.278-309. doi:10.3390/ijerph6010278
36. Tortella G.R., Diez M.C., Duran N. Fungal diversity and use in decomposition of environmental pollutants. Crit. Rev. Microbiol. 2005. V. 31. P. 197–212. doi:10.1080/10408410500304066
37. Wu Y-R., Luo Z-H., Vrijmoed L.L.P. Biodegradation of anthracene and benz[a]anthracene by two Fusarium solani strains isolated from mangrove sediments. Bioresource Technology. 2010. V. 101. P. 9666–9672.
38. Wu Y-R., Luo Z-H., Vrijmoed L.L.P. Biodegradation of anthracene and benz[a]anthracene by two Fusarium solani strains isolated from mangrove sediments. Bioresource Technology. 2010. V. 101. P. 9666–9672.